Sirene | Institut des Sciences des Plantes de Montpellier

Signalisation nitrate et Régulation par l’Environnement (Sirene)

Nom du responsable : Antoine Martin
Chargé de Recherche CNRS

Mots Clés

nutrition azotée, transport et perception du nitrate, signalisation N et C, développement racinaire, changement climatique

Présentation

L’équipe étudie les mécanismes qui gouvernent le prélèvement racinaire de nitrate par les plantes. Le nitrate (NO3-) est la principale source d’azote (N) pour la nutrition de la majorité des espèces végétales. Son absorption par les racines est la première étape du processus d’assimilation de l’azote inorganique, qui constitue, au même titre que la photosynthèse, une fonction fondamentale de l’autotrophie des végétaux. Il s’agit également d’une fonction cruciale pour la performance agronomique des espèces cultivées, qui doit maintenant s’inscrire dans un contexte de réduction des engrais azotés et d’adaptation au changement climatique. Ces préoccupations sont au cœur de la démarche globale pour une agriculture durable, économe en ressources naturelles et respectueuse de l’environnement. Nos travaux concernent deux composantes majeures du prélèvement racinaire de nitrate : les systèmes membranaires de transport de nitrate, et l’architecture du système racinaire. L’objectif principal est d’identifier les mécanismes moléculaires qui permettent aux plantes d’optimiser l’absorption racinaire de nitrate en réponse aux fluctuations de la disponibilité externe de cet ion et de leur propre statut nutritionnel (carence ou satiété en N, variations de la photosynthèse, augmentation du CO2). La principale espèce étudiée est Arabidopsis thaliana, et nous nous focalisons sur les mécanismes de signalisation qui assurent la perception de la disponibilité externe du nitrate, la régulation des systèmes de transport de nitrate, et la modulation du développement des racines. La démarche est intégrative car elle vise à comprendre comment: (i) une même voie de signalisation coordonne des réponses physiologiques (transport de nitrate) et développementales (architecture du système racinaire), (ii) des mécanismes de régulation agissant à différents niveaux (facteurs de transcription, dynamique chromatinienne, expression et adressage des protéines, interactions protéine/protéine, modifications post-traductionnelles) concourent à la réponse fonctionnelle globale, et (iii) différentes voies de signalisation interagissent entre elles pour permettre une réponse intégrée des racines à différents signaux (par exemple : disponibilité externe du nitrate et activité photosynthétique des feuilles). Les approches sont celles de la physiologie moléculaire, de la génomique fonctionnelle et de la biologie des systèmes : transcriptomique, modélisation des réseaux géniques, protéomique, génétique inverse, phénotypage fonctionnel, analyse du développement racinaire, imagerie, marquages isotopiques.

Membres de l'équipe

Résultats marquants

Depuis plus de 15 ans, l’équipe joue un rôle majeur dans la caractérisation fonctionnelle des transporteurs membranaires de nitrate chez A. thaliana (notamment NRT2.1), et dans l’élucidation des mécanismes qui en régulent l’expression et l’activité (régulation par le nitrate, le statut N et la photosynthèse).
Voir : Lejay et al. 1999, Cerezo et al. 2001, Lejay et al. 2003, Wirth et al. 2007, Lejay et al. 2008, Widiez et al. 2011, Laugier et al. 2012, de Jong et al. 2014, Alvarez et al. 2014.

L’équipe a mis en évidence un mécanisme original de perception du nitrate par les racines, qui repose sur la dualité de fonction de transport/signalisation du transporteur (transcepteur) NRT1.1/NPF6.3. NRT1.1/NPF6.3 gouverne un grand nombre de réponses de la plante au nitrate, notamment celles impliquant la régulation d’autres transporteurs de nitrate et la modulation du développement des racines latérales.
Voir : Muños et al. 2004, Remans et al. 2006, Krouk et al. 2010, Gojon et al. 2011, Bouguyon et al. 2015, Bouguyon et al. 2016.Voir aussi : prix de l’Académie des sciences (Nutrition azotée des plantes : une protéine guide la croissance des racines), communiqué de presse (Les stratégies des plantes pour optimiser l’utilisation des nitrates) et actualité (Détection des ions minéraux par les plantes : du nouveau pour le nitrate et le phosphate).

L’équipe a organisé la conférence EMBO Nitrogen2016 (3éme Symposium International sur la Nutrition Azotée des Plantes, Août 2016, Montpellier), et a assuré l’édition d’un numéro spécial de la revue Journal of Experimental Botany associé à cette conférence (Special Issue: Nitrogen Nutrition in Plants: Rapid Progress and New Challenges).

Publications significatives

Charoensawan V✉, Cortijo S✉, Domijan M✉, Negrão S✉ (2022) Multi-disciplinary approaches to plant responses to climate change. Front. Plant Sci., 13:876432

Hachiya T✉, Inaba J, Wakazaki M, Sato M, Toyooka K, Miyagi A, Kawai-Yamada M, Sugiura D, Nakagawa T, Kiba T, Gojon A, Sakakibara H (2021) Excessive ammonium assimilation by plastidic glutamine synthetase causes ammonium toxicity in Arabidopsis thaliana. Nat. Commun., 12:4944

Ruffel S*, Chaput V*, Przybyla-Toscano J, Fayos I, Ibarra C, Moyano TC, Fizames C, Tillard P, O’Brien JA, Gutiérrez RA, Gojon A, Lejay L✉ (2021) Genome-wide analysis in response to nitrogen and carbon identifies regulators for root AtNRT2 transporters. Plant Physiol., 186(1):696-714

Cassan O✉, Lèbre S, Martin A (2021) Inferring and analyzing gene regulatory networks from multi-factorial expression data: a complete and interactive suite. BMC Genomics, 22:387

Chu L-C, Offenborn JN, Steinhorst L, Wu XN, Xi L, Li Z, Jacquot A, Lejay L, Kudla J, Schulze W✉ (2021) Plasma membrane calcineurin B-like calcium-ion sensor proteins function in regulating primary root growth and nitrate uptake by affecting global phosphorylation patterns and microdomain protein distribution. New Phytol., 229(4):2223-2237

Ötvös K, Marconi M, Vega A, O’Brien JA, Johnson A, Abualia R, Antonielli L, Montesinos JC, Zhang Y, Tan S-T, Cuesta C, Artner C, Bouguyon E, Gojon A, Friml J, Gutiérrez RA, Wabnik K, Benková E✉ (2021) Modulation of plant root growth by nitrogen source-defined regulation of polar auxin transport. EMBO J., 40(3):e106862

Cortijo S, Bhattarai M, Locke JCW✉, Ahnert SE✉ (2020) Co-expression networks from gene expression variability between genetically identical seedlings can reveal novel regulatory relationships. Front. Plant Sci., 11:599464

Jacquot A, Chaput V, Mauriès A, Li Z, Tillard P, Fizames C, Bonillo P, Bellegarde F, Laugier E, Santoni V, Hem S, Martin A, Gojon A, Schulze W, Lejay L✉ (2020) NRT2.1 C-terminus phosphorylation prevents root high affinity nitrate uptake activity in Arabidopsis thaliana. New Phytol., 228(3):1038-1054

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Chaput V, Martin A, Lejay L✉ (2020) Redox metabolism: the hidden player in carbon and nitrogen signaling? J. Exp. Bot., 71(13):3816-3826

Bellegarde F, Maghiaoui A, Boucherez J, Krouk G, Lejay L, Bach L, Gojon A, Martin A✉ (2019) The chromatin factor HNI9 and ELONGATED HYPOCOTYL 5 maintain ROS homeostasis under high nitrogen provision. Plant Physiol., 180(1):582-592

Bellegarde F, Herbert L, Séré D, Caillieux E, Boucherez J, Fizames C, Roudier F, Gojon A, Martin A✉ (2018) Polycomb Repressive Complex 2 attenuates the very high expression of the Arabidopsis gene NRT2.1. Sci. Rep.-UK, 8:7905

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Bouguyon E, Perrine-Walker F, Pervent M, Rochette J, Cuesta C, Benková E, Martinière A, Bach L, Krouk G, Gojon A, Nacry P✉ (2016) Nitrate controls root development through post-transcriptional regulation of the NRT1.1/NPF6.3 transporter/sensor. Plant Physiol., 172(2):1237-1248

O’Brien JA, Vega A, Bouguyon E, Krouk G, Gojon A, Coruzzi GM, Gutiérrez RA✉ (2016) Nitrate transport, sensing and responses in plants. Mol. Plant, 9(6):837-856

Bouguyon E, Brun F, Meynard D, Kubeš M, Pervent M, Léran S, Lacombe B, Krouk G, Guiderdoni E, Zažímalová E, Hoyerová K, Nacry P, Gojon A✉ (2015) Multiple mechanisms of nitrate sensing by Arabidopsis nitrate transceptor NRT1.1. Nat. Plants, 1:15015

Alvarez JM, Riveras E, Vidal EA, Gras DE, Contreras-López O, Tamayo KP, Aceituno F, Gómez I, Ruffel S, Lejay L, Jordana X, Gutiérrez RA✉ (2014) Systems approach identifies TGA1 and TGA4 transcription factors as important regulatory components of the nitrate response of Arabidopsis thaliana roots. Plant J., 80(1):1-13

de Jong F, Thodey K, Lejay L, Bevan MW✉ (2014) Glucose elevates NITRATE TRANSPORTER2.1 protein levels and nitrate transport activity independently of its HEXOKINASE1-mediated stimulation of NITRATE TRANSPORTER2.1 expression. Plant Physiol., 164(1):308-320

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Laugier E, Bouguyon E, Mauriès A, Tillard P, Gojon A, Lejay L✉ (2012) Regulation of high-affinity nitrate uptake in roots of Arabidopsis depends predominantly on post-transcriptional control of the NRT2.1/NAR2.1 transport system . Plant Physiol., 158(2):1067-1078

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Widiez T*, El Kafafi ES*, Girin T, Berr A, Ruffel S, Krouk G, Vayssières A, Shen WH, Coruzzi GM, Gojon A, Lepetit M✉ (2011) HIGH NITROGEN INSENSITIVE 9 (HNI9)-mediated systemic repression of root NO₃^– uptake is associated with changes in histone methylation. P. Natl. Acad. Sci. USA, 108(32):13329-13334

Krouk G, Lacombe B, Bielach A, Perrine-Walker F, Malinska K, Mounier E, Hoyerová K, Tillard P, Leon S, Ljung K, Zažímalová E, Benková E, Nacry P, Gojon A✉ (2010) Nitrate-regulated auxin transport by NRT1.1 defines a mechanism for nutrient sensing in plants. Dev. Cell, 18(6):927-937

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Krouk G, Tranchina D, Lejay L, Cruikshank AA, Shasha DE, Coruzzi GM, Gutiérez RA✉ (2009) A systems approach uncovers restrictions for signal interactions regulating genome-wide responses to nutritional cues in Arabidopsis. PloS Comput. Biol., 5:e1000326

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Wirth J*, Chopin F*, Santoni V, Viennois G, Tillard P, Krapp A, Lejay L✉, Daniel-Vedele F, Gojon A (2007) Regulation of root nitrate uptake at the NRT2.1 protein level in Arabidopsis thaliana. J. Biol. Chem., 282(32):23541-23552

Remans T, Nacry P✉, Pervent M, Filleur S, Diatloff E, Mounier E, Tillard P, Forde BG, Gojon A (2006) The Arabidopsis NRT1.1 transporter participates in the signaling pathway triggering root colonization of nitrate-rich patches. P. Natl. Acad. Sci. USA, 103(50):19206-19211

Muños S, Cazettes C, Fizames C, Gaymard F, Tillard P, Lepetit M, Lejay L, Gojon A✉ (2004) Transcript profiling in the chl1-5 mutant of Arabidopsis reveals a role of the nitrate transporter NRT1.1 in the regulation of another nitrate transporter, NRT2.1. Plant Cell, 16:2433-2447

Lejay L, Gansel X, Cerezo M, Tillard P, Müller C, Krapp A, von Wirén N, Daniel-Vedele F, Gojon A✉ (2003) Regulation of root ion transporters by photosynthesis: functional importance and relation with hexokinase. Plant Cell, 15:2218-2232

Cerezo M, Tillard P, Filleur S, Muños S, Daniel-Vedele F, Gojon A✉ (2001) Major alterations of the regulation of root NO3- uptake are associated with the mutation of Nrt2.1 and Nrt2.2 genes in Arabidopsis. Plant Physiol., 127(1):262-271

Lejay L, Tillard P, Lepetit M, Olive FD, Filleur S, Daniel-Vedele F, Gojon A✉ (1999) Molecular and functional regulation of two NO3- uptake systems by N- and C-status of Arabidopsis plants. Plant J., 18(5):509-519

Collaborations

Nationales
- Nourollah Ahmadi / Emmanuel Guiderdoni, UMR AGAP, Cirad, Montpellier
- Anne Krapp / Christian Meyer, IJPB, INRA, Versailles
- François Roudier, UMR RDP, ENS, Lyon
- Christophe Salon, UMR Agro-écologie, INRA, Dijon
Internationales
- Rodrigo Gutiérrez, Université catholique du Chili
- Waltraud Schulze, Université Hohenheim, Allemagne
- Dennis Shasha, New York University, Etats Unis
- Yi-Fang Tsay, Academia Sinica, Taiwan
- Eva Zazimalova, Czech Academy of Sciences, République Tchèque